¥ Japan, 15. Jahrhundert, der junge Prinz Ashitaka - zukünftiger Häuptling eines kleinen Dorfes im Osten des Landes - wird bei seinem Versuch sein Dorf vor einem wildgewordenen Eber zu beschützen am Arm verletzt. Zwar gelingt es ihm das übergroße Wildschwein aufzuhalten, jedoch sind die Folgen des Kampfes schwer: die Verletzung die ihm durch den Kontakt mit dem Tier zugefügt wurden bedeuten für ihn über kurz oder lang den sicheren Tod. Denn der große Eber war kein gewöhnlicher Waldbewohner, sondern ein rachesüchtiger Gott, der durch seinen Hass auf die Menschen zum Dämon wurde. Jedoch etwas Gutes hat die Wunde auch: sie verleiht seinem rechten Arm eine übermenschliche Kraft.
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¥ Um dessen Herkunft aufzuklären macht sich Ashitaka Richtung Westen auf und verfolgt die Spur des Wildschweins zurück. Auf seiner Reise trifft er auf den Wandermönch Jigo, der ihm von einem Gebiet erzählt in dem sich noch heute der Gott des Waldes aufhalten soll und die Tiere des Waldes größer als gewöhnlich sind.
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¥ Währenddessen bewegt sich auf einem Gebirgspass weiter westlich, eine Gruppe von Männern unter Führung der mysteriösen Madame Eboshi. Diese sind auf dem Heimweg mit einer Ladung Reis. Jedoch wird deren Vorankommen plötzlich durch drei Wölfe und einem seltsamen Mädchen unterbrochen. Die Raubtiere, darunter die Tiergöttin Moro, attackieren den Konvoi wobei 3 Ochsentreiber und eine Wache abstürzen. Madame Eboshi gelingt es aber die Wölfe zu vertreiben, nachdem sie die Göttin mit einem Schuss aus ihrer Feuerwaffe trifft.
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Etwas später zieht Ashitaka zwei Personen aus einem Fluss an dem er vorbeizieht. Es handelt sich bei ihnen um Angehörige von Madame Eboshi, die von ihren Kameraden nach ihrem Absturz zurückgelassen wurden. Einer von den beiden ist schwer verwundet, der andere - Kohroku - hat "lediglich" einen gebrochenen Arm und ein gebrochenes Bein. Trotz den Bedenken des ängstlichen Kohrokus macht sich Ashitaka auf, um die beiden durch den Wald des Waldgottes zurück zu ihrer Eisenhütte zu bringen. Auf ihrem Weg dorthin, erblickt der junge Krieger in der Ferne den Waldgott.
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¥ In der Eisenschmelze von Madame Eboshi werden sie bereits erwartet, wenn auch ihr Auftauchen großes Aufsehen erregt. Ashitaka wird empfangen von Toki - der Frau von Kohroku - und Gonza, dem Chef der Wachmannschaft. Beide bedanken sich bei ihm und die "Herrin" Eboshi lässt ihn zu sich rufen. Nachdem er sie über den Grund seiner Reise aufgeklärt hat und von ihr eine Demonstration ihrer mächtigen Feuerwaffen bekommen hat greift das "Wolfsmädchen" San wieder an.
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¥ Nach einer aufregenden Verfolgungsjagd quer durch die Einsehütte, steht San ihrem Ziel gegenüber: Mit der festen Absicht sie zu töten, stürzt sich das Wolfsmädchen auf Madame Eboshi. Die heftige Auseinandersetzung zwischen den Frauen wird von Ashitaka unterbrochen. Dieser sieht in dem Konflikt keinen Sinn: Hass schürt nur noch tieferen Hass. Jedoch als er die bewusstlos geschlagene San aus der Schmelze tragen möchte wird er versehentlich von einer der Frauen angeschossen. Doch mit seinem unbändigen Willen und der unglaublichen Kraft in seiner rechten Hand schafft er es die Festung zu verlassen, bevor er halbtot von seinem Reittier fällt...
San kommt rechtzeitig zu sich um ihn vor ihren beiden Begleitern, den Söhnen Moros zu beschützen.
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¥ Sie bringt ihn an jene Lichtung, an der bereits Ashitaka den Waldgott gesehen hat. Dieser soll nun den Krieger retten und ihm sein Leben wieder zurückgeben. Als Ashitaka wieder aufwacht stellt er zu seiner Überraschung aber auch Enttäuschung fest: Der Waldgott hat seine Schusswunde geheilt, die Narben von Nagos Fluch sind jedoch noch immer an seinem Arm.
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¥ Im selben Augenblick taucht eine riesigen Horde von Wildschweinen unter der Führung von Okoto auf. Diese berichten den Wölfen von ihrem gewagten Vorhaben: Sie wollen den Menschen in einer großen finalen Schlacht gegenübertreten und sie damit entgültig aus dem Wald vertreiben, koste es was es wolle.
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¥ Während die Wildschweine abrücken, sammelt sich an anderer Stelle die Gegenseite. Nach einem siegreichen Gefecht gegen die Truppen des Fürsten Asano, der es auf die Eisenhütte abgesehen hat kehrt Madame Eboshi in ihre Festung zurück. Jigo, unterwegs im Auftrag des Kaisers stattet ihr daraufhin einen Besuch ab um ihre Hilfe bei einem Auftrag in Anspruch zu nehmen. Sie soll ihm bei der Jagd auf den Waldgott helfen. Denn der Kaiser hat es auf den Kopf des Gottes abgesehen und dafür hat er dem kleinen Mönch einige der besten Jäger und Fährtenleser zur Seite gestellt. Die folgenden Tage verbringt Ashitaka in der Obhut von San. Er übernachtet in einer Höhle wo er allmählich wieder zu Kräften kommt.
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¥ Einige Tage später ist San verschwunden, sie macht sich zusammen mit den Wildschweinen auf, um gegen Jigo und Madame Eboshi anzutreten. Obwohl sie die offensichtliche Falle sehen, greifen sie an... Zum selben Zeitpunkt kommt Ashitaka an der Eisenhütte vorbei. Die Samurai von Fürst Asano haben die Gunst der Stunde genutzt und sind in die Befestigungen eingefallen. Zwar sind alle Männer unterwegs auf der Jagd auf den Waldgott und bei der Schlacht mit den Wildschweinen, doch die zurückgebliebenen Frauen verteidigen tapfer die Festung. Ashitaka dringt zu ihnen vor und macht sich danach auf um Madame Eboshi über den Angriff der Truppen in Kenntnis zu setzen. Auf seinem Weg kommt er an dem Schlachtfeld vorbei, auf dem die Wildschweine gegen die Menschen angetreten sind. Die Überlebenden Männer helfen Ashitaka dabei einen der beiden Wölfe aus einem Haufen toter Körper zu bergen. Denn dieser ist die einzige Möglichkeit Madame Eboshi in dem dichten Wald aufzuspüren. Während sich die verbleibenden Männer auf den Weg zur Eisenhütte machen, nehmen Ashitaka und der Wolf die Verfolgung auf.
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¥ Schwer verletzt schleppen sich derweil Okoto unter der Führung von San und einem der Wölfe durch den Wald in Richtung der Lichtung des Waldgottes. Dieser soll Okoto zu neuer Kraft verhelfen. Doch ihre Verfolger - Jigos Truppen - lassen nicht locker und bringen es schließlich soweit, dass Okoto zu einem Dämon wird. San, die dies noch verhindern möchte wird von dem wild gewordenen Eber in sich hineingezogen ohne sich selbst befreien zu können. Schließlich kommen sie an der Lichtung an. Zur gleichen Zeit treffen auch die anderen ein. Ashitaka versucht mit aller Kraft San aus Okotos Körper zu befreien, jedoch gelingt es ihm nicht. Somit greift Moro ein und rettet ihre Tochter, noch bevor der Waldgott eintrifft. Madame Eboshi feuert sogleich einen Schuss auf ihn ab, muss jedoch feststellen, dass er am Körper nicht verwundbar ist. Seine einzige Schwachstelle ist der Kopf.
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¥ Der Abend naht und noch vor seiner Verwandlung zum Nachtwandler schreitet der Waldgott auf den vor Angst erstarrten Okoto zu; mit einer sanften Berührung nimmt er ihm das Leben und befreit ihn damit von seinem Dasein als Dämon. Madame Eboshi gibt nicht auf und so gelingt es ihr, den Gott während seiner Umwandlung zu enthaupten. Jigo ist sofort zur Stelle und schnappt sich seinen Kopf. Zusammen mit Gonza und zwei anderen Männern transportiert er ihn in einem Eisenbehälter davon. Der Nachtwandler - jetzt ohne Kopf - mutiert zu einem übergroßen Gebilde mit unzähligen "Armen" die sich auf die Suche nach dem verlorenen Haupt machen. Alles was der Gott dabei berührt, ob Freund ob Feind geht zugrunde. Durch die Energie die er dabei in sich aufnimmt wird er zunehmend größer und größer... Davon ist auch die erschöpfte Moro betroffen, doch bei ihr gestaltet sich das etwas anders: Ihr Kopf wird dadurch vom Körper getrennt und sie schafft es noch der überraschten Eboshi den rechten Arm abzubeißen. Derweilen entbrennt eine heiße Jagd: Ashitaka und San verfolgen den gerissenen Mönch und wollen wieder alles in Ordnung bringen.
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¥ Zwar gelingt es ihnen letztlich dem Waldgott denn Kopf wiederzugeben, jedoch dringen bereits die ersten Sonnenstrahlen am Horizont hervor... ...der Nachtwandler fällt auf die Eisenhütte - der Waldgott ist tot. Die Folgen: Kahle Flächen sind plötzlich wieder bewachsen, die Eisenhütte zerstört und Ashitaka von seinem Fluch befreit. San entschließt sich weiterhin mit ihren beiden Brüdern im Wald zu leben wobei sie und Ashitaka sich gegenseitig versprechen einander öfters zu besuchen.
Und Madame Eboshi? Sie hat andere Pläne: Sie will wieder eine Stadt aufbauen, doch diesmal eine gute Stadt...
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Die wichtigsten Ereignisse:


- Bilder zur Handlung -


















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